Das Spital "Zum Heiligen Geist" ist eine Stiftung des Windsheimer Bürgers Konrad Förster. Die 1318 ausgestellte Bestätigungsurkunde des Würzburger Bischofs Gottfried spricht von einem Krankensaal mit daran anschließender Kapelle.

Die Spitalanlage lag bis zur Stadterweiterung von 1425 vor der Stadtmauer. Reiche Stiftungen ermöglichten um 1420 einen Neubau, von dem heute nur noch die Kirche mit einem 16,6 m auf 19,7 m großen dreijochigen Langhaus und zweijochigen, kreuzgratgewölbten, über fünf Seiten des Achtecks geschlossen Chor erhalten ist. Mit ihrer 1578 eingebauten Empore ist sie einer der frühesten, vom evangelischen Gottesdienst geprägten Kirchenräume.

Ende des 19. Jahrhunderts zeigten sich zunehmende Bauschäden. Der Sandsteinsockel war innen und außen stark verwittert. Der Turm neigte sich zunehmend nach Osten, so dass sogar sein Abbruch erwogen wurde. Nach längerer Vorplanung begann man um 1890 mit umfassenden Restaurierungsarbeiten.

Nach 1960 blieb die Kirche weitgehend ungenutzt. Mit dem geplanten "Museum Kirche in Franken" konnte für das leer stehende Gotteshaus eine neue, angemessene Nutzung gefunden werden. Im Vorfeld der dazu nötigen Sanierungsmaßnahmen bot sich in den Jahren 2000 bis 2002 die Gelegenheit, die Kirche archäologisch zu untersuchen.